实验动物与比较医学, 2025, 45(6): 752-761 DOI: 10.12300/j.issn.1674-5817.2025.099

无脊椎实验动物:蝶类

蝶类演化研究体系的构建与分析进展

岳君佳俞,, 张蔚,,

北京大学基因功能研究与操控全国重点实验室, 生命科学学院, 北大清华生命科学联合中心, 北京 100871

Progress in Construction and Analysis of Evolutionary Research Framework for Butterflies

YUE Junjiayu,, ZHANG Wei,,

State Key Laboratory of Gene Function and Modulation Research, School of Life Sciences, Academy for Advanced Interdisciplinary Studies, Peking-Tsinghua Center for Life Sciences, Peking University, Beijing 100871, China

本文编辑: 丁宇菁

收稿日期: 2025-06-25   修回日期: 2025-10-18  

基金资助: 国家自然科学基金杰出青年项目“蝶类拟态进化生物学”.  32325009
国家自然科学基金面上项目“枯叶蛱蝶属的进化历史及适应机制”.  32170420

Corresponding authors: ZHANG Wei (ORCID: 0000-0002-6644-7046), E-mail:weizhangvv@pku.edu.cn

Received: 2025-06-25   Revised: 2025-10-18  

作者简介 About authors

岳君佳俞(1998—),女,博士研究生,研究方向:整合生命科学。E-mail: yjjy@stu.pku.edu.cn。ORCID: 0000-0001-8685-5664

张蔚,博士,北京大学生命科学学院、北大清华生命科学联合中心博雅特聘教授、博士生导师。2011年毕业于北京大学生命科学学院,获植物学博士学位,2012—2017年于美国芝加哥大学生态与演化系从事博士后研究,2018年至今在北京大学生命科学学院和北大清华生命科学联合中心任职;担任中国昆虫学会理事、中国动物学会理事、中国动物学会动物进化理论专委会副主任委员等。课题组整合实验和计算生物学研究方法,探究重要演化问题的理论基础和分子机制,例如,以拟态蝶类为模式研究动物多样性演化和适应机制。获国家自然科学基金杰出青年项目、国家海外高层次人才引进计划(青年项目)、北京市自然科学基金杰出青年项目等资助,获周尧昆虫分类学奖励基金一等奖。研究成果以通信作者或第一作者(含共同)发表在Cell、Nature、Nature Ecology and Evolution、Nature Communications、Science Advances等期刊;被Faculty of 1000推荐,最终收录入2部教科书[An Introduction to Molecular Evolution and Phylogenetics和Genetics: From Genes to Genomes (Hartwell )]。(1983—),女,博士,教授,研究方向:演化生物学。E-mail: weizhangvv@pku.edu.cn。ORCID: 0000-0002-6644-7046

摘要

理解动物多样性的起源及其适应性演化机制,是现代生物学的核心问题之一。动物形态、体色、行为等性状由物种的遗传和发育以及环境因素协同塑造,其相互作用机制长期受到实验动物学界广泛关注。蝶类(Lepidoptera:Papilionoidea)因其分布广泛、翅图案多样化、生活史短以及便于人工饲养等特点,已成为研究动物演化的重要模式生物。本文介绍了蝶类翅的结构与功能,并总结了近年来其在适应性演化研究中的重要进展。为进一步理解蝶类翅图案的多样性,本文对相关机制进行了探讨。近年来,为揭示多种复杂性状的适应性演化规律,关于蝶类拟态及其遗传机制、季节型与表型可塑性,以及环境感知与相互作用等方面的研究正在不断深入。本文总结了当前在蝶类遗传、发育与演化层面的主要研究体系和方向,包括多种蝶类类群适应性演化的经典体系,例如:doublesex及相关基因决定了凤蝶属(Papilio)雌性特异的贝氏拟态;optix基因调控元件的改变,驱动了袖蝶属(Heliconius)不同物种间翅图案的趋同演化,为揭示米勒拟态的演化机制提供了分子层面的直接证据;以枯叶蛱蝶属(Kallima)为例,其叶形拟态由包含cortex基因的基因组区域所控制。除拟态性状外,本文也概述了蝶类旱雨季型的表型可塑性,其中鹿眼蛱蝶(Junonia coenia)与偏瞳蔽眼蝶(Bicyclus anynana)是研究环境适应与发育可塑性的经典模型。此外,蝶类还是研究复杂生物—环境相互作用的重要体系,包括柑橘凤蝶(Papilio xuthus)的视觉感知与色彩识别机制、菜粉蝶(Pieris rapae)与寄主植物协同演化,以及君主斑蝶(Danaus plexippus)的长距离迁飞与警戒色相关机制等。本文揭示了蝶类演化研究中整合多组学数据(如泛基因组、单细胞转录组等)解析基因调控网络的研究趋势;还从技术发展和研究方向拓展的角度对蝶类研究进行了展望,为动物演化研究提供了新思路。综上所述,蝶类研究体系形成了整合遗传、发育、环境相互作用及行为模拟的多学科交叉新范式。这一范式不仅深化了对生物适应性演化规律的理解,而且提供了可延伸的研究框架,推动了演化生物学与生态保护、工程应用以及生理疾病等领域的融合与创新。

关键词: 蝶类 ; 适应 ; 演化 ; 拟态 ; 翅图案

Abstract

Understanding the origins of animal diversity and their adaptive evolutionary mechanisms is one of the core issues in modern biology. Animal traits such as morphology, coloration, and behavior are shaped synergistically by the species' genetics and development as well as environmental factors, and their interaction mechanisms have long received extensive attention in laboratory animal science. Butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea), due to their wide distribution, diverse wing patterns, short life cycles, and ease of laboratory rearing, have become important model organisms for studying animal evolution. This review introduces the structure and function of butterfly wings, and summarizes important progress in adaptive evolution research in recent years. To further understand the diversity of butterfly wing patterns, this review also discusses the relevant mechanisms. In recent years, to reveal adaptive evolution patterns of multiple complex traits, research on butterfly mimicry and its genetic mechanisms, seasonal morphs, phenotypic plasticity, as well as environmental perception and interactions is continuously advancing. This review summarizes current main research systems and directions at genetic, developmental, and evolutionary levels of butterflies, including classic systems of adaptive evolution in various butterfly taxa, for example: Doublesex and related genes determine female-specific Batesian mimicry in Papilio. Changes in regulatory elements of the optix gene drive convergent evolution of wing patterns among different species in Heliconius, providing molecular-level direct evidence for revealing evolutionary mechanism of Müllerian mimicry. Taking Kallima as an example, its leaf mimicry is controlled by a genomic region containing the cortex gene. Besides mimicry traits, phenotypic plasticity of dry and rainy season morphs in butterflies is also summarized, among which Junonia coenia and Bicyclus anynana are classic models for studying environmental adaptation and developmental plasticity. In addition, butterflies are important systems for studying complex organism–environment interactions, including visual perception and color recognition mechanisms in Papilio xuthus, coevolution with host plants in Pieris rapae, and mechanisms related to long-distance migration and warning coloration in Danaus plexippus. This review reveals the research trend toward integrating multi-omics data (such as pangenome, single-cell transcriptome, etc.) to analyze gene regulatory networks in butterfly evolution studies. Prospects for butterfly research are also provided from perspectives of technological development and research direction expansion, offering new ideas for animal evolution research. In summary, butterfly research system has developed into a new interdisciplinary paradigm integrating genetics, development, environmental interactions and behavioral simulation. This paradigm not only deepens our understanding of biological adaptive evolution patterns, but also provides an extensible research framework, promoting integration and innovation between evolutionary biology and ecological conservation, engineering applications, and physiological disorders.

Keywords: Butterfly ; Adaptation ; Evolutionary biology ; Mimicry ; Wing pattern

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岳君佳俞, 张蔚. 蝶类演化研究体系的构建与分析进展[J]. 实验动物与比较医学, 2025, 45(6): 752-761. DOI:10.12300/j.issn.1674-5817.2025.099.

YUE Junjiayu, ZHANG Wei. Progress in Construction and Analysis of Evolutionary Research Framework for Butterflies[J]. Laboratory Animal and Comparative Medicine, 2025, 45(6): 752-761. DOI:10.12300/j.issn.1674-5817.2025.099.

自查尔斯·达尔文(Charles Darwin)和阿尔弗雷德·华莱士(Alfred Wallace)在19世纪50年代提出自然选择理论之后,生物类群如何适应环境一直是演化生物学的核心问题之一。自然选择理论认为种群中存在与表型相关的可遗传变异,其中有利于物种生存和繁殖的变异将被保留下来1。在格雷戈尔·孟德尔(Gregor Mendel)发现的遗传规律及生物统计学和群体遗传学等理论基础上2,“现代综合理论”(modern evolutionary synthesis)逐渐发展为理解表型适应性演化的重要理论框架3

在表型演化的遗传学研究基础上,演化发育生物学(evolutionary developmental biology)相关理论强调个体发育对于理解演化过程的重要意义4。例如,同源异型基因在高度分歧的无脊椎动物和脊椎动物中发挥调控个体发育过程的功能。这些发育调控基因在不同生物类群中高度保守,同时又在同一类群中参与不同形态结构的发育过程,其编码区域可能受到强烈的功能限制5。因此,演化发育理论强调复杂和模块化的调控网络的作用6,认为其是基因功能的主要决定因素,且是形态变异和多样性的来源7,为演化创新(evolutionary novelty)提供了理论基础。祖先中不存在的结构或性状可能来自新的基因调控网络8,以及非编码区调控驱动了基因功能的创新9

蝶类昆虫具有多样的翅图案表型以及复杂的生理和行为特征,长期受到生物演化研究的关注。近年来,蝶类因其与外界环境之间复杂的相互作用机制成为生态、演化和行为学领域的研究热点,相关研究体系和研究方向不断拓展,涉及拟态策略、季节型与表型可塑性以及环境感知机制等多个方面。在蝶类拟态的相关研究中,形成了以玉带凤蝶(Papilio polytes)为代表的贝氏拟态(Batesian mimicry)研究体系10、以袖蝶属(Heliconius)诗神袖蝶(Heliconius melpomene)与艺神袖蝶(Heliconius erato)等构成的米勒拟态(Müllerian mimicry)研究体系11,以及聚焦枯叶蛱蝶属(Kallima12形成的叶形伪装拟态(leaf masquerade mimicry)研究体系,系统性研究物种规避捕食的不同拟态策略及其背后的遗传与演化基础。此外,蝶类对旱季与雨季环境的响应还表现出显著的季节型差异和表型可塑性13-14。例如:鹿眼蛱蝶(Junonia coenia)与偏瞳蔽眼蝶(Bicyclus anynana)的翅图案展现出旱雨季差异,使其成为研究表型可塑性的经典体系。以上蝶类物种可用于研究生物个体在选择压力下对环境的动态适应能力。此外,蝶类体系还可用于探究生物与环境的复杂互动,例如:基于柑橘凤蝶(Papilio xuthus)研究其视觉感知模型15、基于菜粉蝶(Pieris rapae)研究蝶类与寄主植物相互作用16,以及基于君主斑蝶(Danaus plexippus)研究超长距离迁飞行为17与警戒色18的协同演化等。上述研究体现了蝶类作为生态演化研究体系的优势和多样性。

近年来,蝶类因其独特的发育过程、对环境变化的敏感性以及多样的生理特征,正逐渐受到实验动物学界的关注。作为比较医学研究的潜在模型,蝶类不仅有助于揭示发育生物学与神经生理机制,还可为疾病与环境健康研究提供新的参考。本文简要介绍了蝶类翅结构及功能,并从蝶类拟态及其遗传基础、蝶类旱雨季型分化及其表型可塑性机制、蝶类的环境感知与生态适应性行为这3个角度,总结代表性蝶类研究体系所关注的科学问题及取得的研究进展。

1 蝶类翅结构及功能

蝶类翅结构简单但图案模式高度多样19,通常由一系列保守图案元件的模块化组合构成,被称为蛱蝶平面图(Nymphalid ground plan)20-21。蛱蝶平面图由一组高度保守的表型元件组成,主要包括基部(basal)、中央(central)和边缘(border)3个“对称系统”(symmetry system)元件。中央和边缘对称系统的中线上常具有分离的色素点,分别形成了中室斑(discal spot)和眼点(border ocelli)元素。此外,在蛱蝶平面图框架下,翅脉是图案模式的另一个重要影响因素。翅脉将翅图案分隔为多个区域,并可能造成图案元件的中断,使同一对称系统中的不同区域能够以更大的自由度实现组合形式的改变,进一步增加翅图案表型多样性。

眼斑是鳞翅目昆虫翅图案组成中的重要元件之一,可在规避捕食者与性选择等过程中发挥功能,其位置、大小与色环构成的变化是研究翅图案形成机制的核心问题。在多个鳞翅目物种中,其翅图案形成相关的有沟(engrailed)、大斑(spalt major)和无远端同源框(Distal-less,Dll)等基因的表达位置均与成虫翅图案中的眼斑部位高度重合22

鳞翅目昆虫翅组织通常具有按顺序排布和覆盖的微小鳞片(wing scales),其形态结构从扁平叶状到毛状不等,是构成复杂翅图案的基本单位。具体而言,鳞片可能通过黑色素(melanins)、眼色素(ommo-chromes),以及蝶呤类色素(pteridines)等显色,上述化学色素吸收特定波段光线,形成相应的翅图案。鳞片也可能通过其特异的物理结构和光线入射角度呈现出具有金属光泽的结构色。色素色与结构色的组合使鳞翅目昆虫翅图案呈现出高度复杂性,在其伪装、防御以及性选择等过程中发挥重要功能。此外,蝶翅还能承担诸如求偶展示、警戒信号以及体温调节等多重功能23。因此,蝶翅是在演化发育框架下,研究适应性性状演化的理想模型。近年来的蝶类演化发育研究聚焦于代表性蝶类翅花纹(图1),逐渐形成了表型─基因─机制的多层次研究范式。

图1

图1   代表性蝶类研究类群的系统发生关系及其翅表型

注:A,基于OrthoFinder鉴定了9个物种的直系同源基因,使用2 711个单拷贝基因构建了最大似然树;B,玉带凤蝶雌性贝氏拟态个体翅背侧,右为其拟态对象红珠凤蝶翅背侧;C,诗神袖蝶翅背侧;D,艺神袖蝶翅背侧;E,枯叶蛱蝶叶形伪装拟态的翅腹侧;F,偏瞳蔽眼蝶翅腹侧(左为雨季型,右为旱季型);G,鹿眼蛱蝶翅腹侧(左为雨季型,右为旱季型);H,柑橘凤蝶翅背侧;I,菜粉蝶翅背侧;J,君主斑蝶翅背侧。

Figure 1   Phylogeny and wing phenotypes of representative butterfly research taxa

Note: A, Orthologous genes from nine species were identified using OrthoFinder, and a maximum likelihood phylogenetic tree was constructed based on 2 711 single-copy genes; B, Dorsal side of a mimetic female Papilio polytes, with the dorsal side of its mimetic model Pachliopta aristolochiae on the right; C, Dorsal side of Heliconius melpomene; D, Dorsal side of Heliconius erato; E, Ventral side of Kallima inachus showing its leaf-like wing pattern; F, Ventral sides of Bicyclus anynana, with the wet seasonal morph on the left and the dry seasonal morph on the right; G, Ventral sides of Junonia coenia, with the wet seasonal morph on the left and the dry seasonal morph on the right; H, Dorsal side of Papilio xuthus; I, Dorsal side of Pieris rapae; J, Dorsal side of Danaus plexippus .


2 蝶类拟态及其遗传基础

拟态指的是在自然界长期生存压力下,一种生物模仿另一种生物,使其中一方受益或者双方都受益的现象24。贝氏拟态由英国博物学家亨利·贝茨(Henry Bates)于1862年首次提出,是一种经典的生物拟态现象,描述的是无毒物种具有与有毒物种相似的形态,造成捕食者误判,导致无毒物种被捕食的概率降低25。有观点认为,贝氏拟态由单个孟德尔位点控制,即多个紧密连锁基因构成的超基因位点26。凤蝶属(Papilio)蝴蝶中广泛存在雌性特异性的贝氏拟态27-29,其中雌性玉带凤蝶分为拟态和非拟态2类,拟态个体的翅图案(图1B)模拟有毒的红珠凤蝶(Pachliopta aristolochiae30。研究人员基于回交家系的图谱定位,将拟态位点定位至一个300 kb的基因组区域,其中包含昆虫的性别调控基因(doublesex,dsx),该基因在雌雄个体中分别具有不同的可变剪接形式10。免疫荧光实验结果也表明,dsx基因在蝶翅发育过程中的空间表达模式与成虫拟态图案区域位置相同10。总的来说,在玉带凤蝶中,dsx基因一方面维持其固有的性别分化功能,另一方面通过演化创新控制雌性特异的贝氏拟态多样性。

有研究进一步显示,在玉带凤蝶翅盘发育过程中,dsx通过调控下游ebony与vermilion等色素合成基因的表达水平决定雌性特异拟态图案31。除了dsx基因,该基因座内还包含广泛表达转录蛋白(ubiquitously expressed transcript)等基因,功能实验表明,以上基因共同调控玉带凤蝶拟态翅图案形成32-34。对不同凤蝶属物种的跨物种比较则揭示了该基因座的演化历史。研究表明,多个凤蝶物种中的雌性特异性贝氏拟态均由dsx基因座决定,但物种间基因座结构和调控机制并不完全相同,提示其为拟态表型演化过程中的热点区域35-36

米勒拟态由德国生物学家弗里茨·米勒(Fritz Müller)命名37,指的是有毒物种之间互相模拟以降低捕食者的学习成本,并提高捕食者学习效果的现象。袖蝶属蝴蝶广泛分布于中美洲和南美洲,其幼虫以有毒的西番莲属(Passiflora)植物为食38,具有高度的物种和表型多样性39。米勒拟态被认为是驱动袖蝶警戒色演化的主要力量之一40。其中研究最充分的类群是诗神袖蝶(图1C)与艺神袖蝶(图1D),同一物种的不同地理亚种之间,翅图案存在分歧,而在同域分布的两个物种间翅图案趋同,相互构成米勒拟态41。对袖蝶属蝴蝶拟态图案遗传机制的研究表明,转录因子optix是控制其翅图案变异的关键基因之一42。功能研究显示,optix基因在蛹期翅盘中具有特定的时空表达模式,并对应于成虫中红色图案元件的分布42。上述研究揭示了不同袖蝶物种通过同一基因的调控序列,独立演化出相似的翅图案表型,为理解拟态图案的趋同演化提供了分子证据与新视角。以上研究展示了现代演化发育生物学的研究范式,即通过整合分子生物学、遗传学和演化生物学的方法来解析复杂性状的演化机制。

枯叶蛱蝶属蝴蝶是著名的叶形伪装拟态动物,曾被英国博物学家与演化学家阿尔弗雷德·华莱士称为“蝴蝶伪装保护性的最美妙与最毋庸置疑的案例”43。枯叶蛱蝶(Kallima inachus)处于静止状态时,展现出腹侧翅图案,模拟了黄棕色的枯萎叶片(图1E)。其腹侧的拟叶图案还具有高度多态性,由形似枯叶主脉、次脉、叶柄和霉斑等的图案元件组合而成44。这一独特的表型多态性也使其成为研究自然选择驱动下遗传多样性的良好体系。行为学实验表明,将幼年家鸡作为捕食者,经过训练的家鸡攻击枯叶蛱蝶与枯萎叶片的次数接近,证明了叶形伪装拟态表型的有效性45。为了解析其翅图案的遗传和分子基础,研究人员基于核型实验、长读长测序技术和高通量染色体构象捕获(high-throughput chromosome conformation capture)测序技术,组装了枯叶蛱蝶染色体水平的高质量基因组46;在后续研究中,又发现其叶形拟态表型由一个孟德尔基因座决定,进而定位到包含cortex基因在内的基因组区域12。此外,对枯叶蛱蝶属内的跨物种研究提示,叶形拟态多态性的起源早于该属的物种分化12。群体遗传学建模则表明,在枯叶蛱蝶的自然种群中,不同等位基因频率的观测数据符合负频率依赖选择驱动的平衡选择模型,表明该机制有助于维持叶形拟态多样性。上述研究提示:枯叶蛱蝶属的叶形伪装拟态表型是一个在物种分化过程中长期维持的、具有明确适应意义的平衡选择实例12

3 蝶类旱雨季型分化及其表型可塑性机制

表型可塑性指同一物种中相同基因型的个体可以响应不同的环境信号而产生不同的表型47。偏瞳蔽眼蝶是一种产于非洲的蛱蝶科蝴蝶,广泛分布于撒哈拉以南地区,其翅图案在雨季表现为黄褐色,眼斑大而明显(图1F);在旱季则是暗褐色,几乎无眼斑48。为了解析偏瞳蔽眼蝶翅图案旱雨季差异的相关机制,研究人员基于免疫荧光技术检测了3种与眼斑相关的蛋白Notch、Engrailed和Distal-less在旱雨季型眼斑中的表达模式。其结果表明,Notch和Engrailed在旱季较雨季更早地在眼斑中心表达,这提示眼斑相关基因表达时间的差异参与调控了翅图案的季节型分化49。研究者进一步通过在2种饲养环境下采集4个发育阶段的偏瞳蔽眼蝶幼虫翅盘样本,并利用转录组测序技术展示了翅发育过程中的基因表达模式。研究结果显示,相较于环境因素,发育阶段转变对基因表达水平、可变剪接和miRNA介导的基因沉默具有更强烈的影响50。同时,研究结果也揭示了daughterless基因的可变剪接形式在2种季节型之间存在差异,这提示环境因素可能通过转录后调控机制影响蝶翅发育和表型可塑性50

鹿眼蛱蝶是一种广泛分布于北美的蛱蝶科蝴蝶,其翅图案在雨季表现为浅褐色(图1G),而在旱季则表现为暗红色51。研究人员通过控制光周期和温度等环境因素,培养并建立了对环境响应能力不同的鹿眼蛱蝶实验室品系,并利用多组学研究方法探究了翅图案多态性的相关遗传机制52。研究鉴定到3个参与可塑性调控的cortex、trehalase和herfst候选基因。基于成簇的规律间隔的短回文重复序列(clustered regularly interspaced short palindromic repeats,CRISPR)/CRISPR相关蛋白核酸酶9(CRISPR-associated nuclease 9,Cas9)基因编辑技术进行的功能验证表明,上述3个基因的功能缺失突变均可影响鹿眼蛱蝶翅颜色和眼斑大小52,提示多个基因共同参与了表型调控。对相关基因调控元件的研究则凸显了顺式作用元件变异在调节季节型发育可塑性中的关键作用。

近期对鹿眼蛱蝶的研究进一步揭示了长链非编码RNA(long non-coding RNA)ivory在调控其季节型中的关键作用。ivory位于cortex基因座,通过整合分析该基因座的基因组结构、染色质开放状态及关键转录因子结合模式,揭示了其在翅图案模式调控中的核心作用,且在不同蝴蝶物种间高度保守53。通过基因编辑技术突变ivory的顺式调控元件,得到了与季节型转变相似的表型变异,进一步验证了ivory在鹿眼蛱蝶环境适应和表型可塑性中的关键作用53

4 蝶类的环境感知与生态适应性行为

蝶类对环境信号的精准感知,表现出多种生态适应性行为,如飞行过程中的动态适应54、对寄主植物的识别与选择55、对季节与气候变化的迁飞响应56等,这些行为在其生命周期与演化适应中具有关键意义。例如,柑橘凤蝶(图1H)具有高度发达的视觉系统,是研究昆虫色彩识别的经典模式。柑橘凤蝶的复眼有6种光谱受体(紫外线、紫色、蓝色、绿色、红色以及宽波段),其复眼由多个小眼组成,每个小眼均包括9种感光细胞57。行为学实验表明,柑橘凤蝶经过训练后可以正确识别多种颜色1558,其色彩识别方式与人类视觉中的对比色相同59。在运动视觉方面,大部分昆虫[例如果蝇(Drosophila)]在飞行中依靠亮度变化而非色彩识别60;然而,柑橘凤蝶依靠其复杂视觉系统感知光的线性偏振以调整飞行中的运动模式61。电生理学研究表明,柑橘凤蝶具有特殊的视神经元,促进其在飞行过程中识别较小的移动目标62。以上研究揭示了柑橘凤蝶运动视觉的高度复杂性,使其成为研究昆虫视觉机制和运动行为决策的重要生物模型。

蝶类与其寄主植物之间还存在复杂的相互作用关系,菜粉蝶(图1I)分布广泛,是研究蝶类与寄主植物相互作用的典型研究体系。其寄主十字花科(Brassicaceae)植物被昆虫取食后会分泌有毒的次生代谢产物,如硫代葡萄糖苷63。然而,菜粉蝶幼虫取食十字花科植物后,其肠道内一种特异性的酶会将硫代葡萄糖苷分解为腈类物质,并随幼虫粪便排出64。此外,其寄主植物受到菜粉蝶幼虫取食后会通过茉莉酸信号通路释放挥发性有机化合物,以吸引寄生蜂等菜粉蝶天敌65-67,从而形成三方相互作用的防御机制。

君主斑蝶以其跨越北美的长距离迁飞17和鲜艳的橙色警戒色(图1J)闻名18,但长期以来其遗传机制并不明确。相关研究通过对多种斑蝶属蝴蝶的基因组测序,揭示了君主斑蝶的物种起源、扩散历史以及长距离迁飞行为和警戒色的相关机制68-69。全基因组系统发生树表明,君主斑蝶起源于北美,随后扩散至中美、南美、大西洋和太平洋地区,部分衍生种群逐渐丧失迁飞能力69。为进一步识别与迁飞行为相关的变异,研究评估了种群分支指数(population branch statistic),并识别出约5.14 Mb的基因组区域与迁飞行为显著相关,其中共包括536个基因,基因本体(gene ontology)显示这些基因主要涉及神经发生和肌肉结构等功能69。此外,相关研究也厘清了君主斑蝶警戒色的遗传基础。夏威夷地区存在一种白化突变型(nivosus),相较于野生型,其颜色由隐性等位基因控制。研究人员对白化型和野生型个体的基因组进行关联分析,显示肌球蛋白基因DPOGS20661与表型之间具有最强的关联水平,提示其翅图案表型可能是通过影响色素运输而改变69

5 总结与展望

综上所述,通过构建代表性蝶类演化研究体系并开展系统性研究,提示蝶类在翅表型、行为与生理层面展现出高度的适应性与多样性。蝶类物种在自然选择的压力下通过不同拟态与伪装策略以逃避捕食者捕捉,其中与拟态相关的翅图案花纹获得了较多关注,多个关键基因(表1)在不同物种翅图案花纹的演化发育中反复发挥着重要作用125270。在部分物种中,例如上文提及的贝氏拟态、米勒拟态以及叶形伪装拟态的蝶类研究体系中,发现复杂的蝶翅图案性状由相对简单的遗传机制决定,帮助其适应复杂的局部环境101242。鹿眼蛱蝶与偏瞳蔽眼蝶是用于研究旱雨季型与表型可塑性的经典研究体系,近期的研究发现在遗传差异之外4952,其相关分子机制可能还涉及生理和表观遗传,而环境因素与遗传背景通过复杂的基因调控网络以影响蝶类的翅图案模式50。除以上与翅图案相关的演化研究外,蝶类体系还被广泛应用于其他生物学和生态学研究,例如,柑橘凤蝶因其动态视觉而成为研究昆虫视觉的典型体系62,涵盖了生态行为学与神经生物学等多个层面;围绕菜粉蝶与其寄主植物之间相互作用为核心的研究体系,构建了有关生物相互作用以及功能适应的重要理论框架;以君主斑蝶为研究体系,解析了其迁飞种群演化历史以及飞行代谢响应等相关机制。

表1   蝶翅花纹研究中的热点基因示例

Table 1  Hotspot genes in butterfly wing pattern research

基因/基因座

Gene/gene locus

基因功能

Gene function

蝶类物种

Butterfly species

相关表型

Phenotypes

doublesex

转录因子

玉带凤蝶(Papilio polytes贝氏拟态[10]
美凤蝶(Papilio memnon贝氏拟态[32,35]
红斑美凤蝶(Papilio rumanzovia贝氏拟态[35]
果园美凤蝶(Papilio aegeus贝氏拟态[35]

optix

转录因子

袖蝶属(Heliconius米勒拟态[42,71]
银纹红袖蝶(Agraulis vanillae橙色和红色翅图案[72]
鹿眼蛱蝶(Junonia coenia
小红蛱蝶(Vanessa cardui

cortex

细胞周期调控因子

枯叶蛱蝶属(Kallima叶形拟态多样性[12]
鹿眼蛱蝶(Junonia coenia季节性表型可塑性[52]
斑凤蝶(Papilio clytia贝氏拟态[73]
狐眼袖蝶(Heliconius numata米勒拟态[74-75]
Distal-less转录因子偏瞳蔽眼蝶(Bicyclus anynana眼斑[48]

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未来的蝶类研究可在已有研究体系的基础上进一步拓展研究方法和范式,以揭示蝶类适应性演化的深层机制。多组学技术(如转录组学、表观组学、蛋白组学和代谢组学等)的快速发展有助于构建与蝶类发育演化和环境因素响应相关的基因调控网络。单细胞转录组测序76-78技术可提高基因表达检测的分辨率,解析细胞类型特异性的表达模式与调控网络。转座酶可及的染色质高通量测序(assay for transposase-accessible chromatin with high-throughput sequencing,ATAC-seq)79等实验方法有助于深入挖掘顺式调控元件等非编码序列的功能,以进一步理解复杂表型的遗传机制与演化历史,例如,拟态性状与旱雨季表型可塑性等关键性状的调控80-81。机器学习与深度学习等技术则可以对蝶类翅型等形态特征进行表型量化,并整合表型-环境-基因表达等多模态信息解析其取食、求偶、迁飞等行为模式。由于蝶类对环境变化高度敏感,已被广泛视作生态环境与生物多样性保护的重要指示物种,在保护生物学中也具有独特价值。在动物资源的仿生利用方面,蝶类研究有助于推动在动物的结构、功能、行为、生理等方面进行仿生利用,例如基于枯叶蛱蝶设计迷彩伪装,具有对环境友好的特征,可推动节能减排和绿色发展。君主斑蝶对强心苷表现出显著的抗性特征,其钠钾离子泵(Na+/K+-ATPase)基因关键氨基酸位点发生了适应性替换82-83,实现了对毒素的天然耐受。钠钾离子泵作为治疗心力衰竭药物(如地高辛)和多种神经系统疾病的重要作用靶点,在人类生理及病理过程中具有关键功能。蝶类体系中对强心苷抗性的演化机制不仅揭示了物种适应性演化的分子基础,也为深入解析人类相关疾病的生理机制、探索药物靶点选择性调控策略以及耐药性形成机制提供了新的研究视角和思路。因此,蝶类研究体系及实验方法的拓展,将为探索动物适应性演化机制提供新思路,还有望为生态保护、工程应用以及生理疾病等领域提供重要支撑,形成多学科交叉、研究和应用范式。

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作者贡献

岳君佳俞检索文献,制作图表,撰写和修改文稿;

张蔚确定文章选题和大纲,指导文稿的写作和修改。

利益冲突声明

所有作者均声明本文不存在利益冲突。

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